De nos jours, à la Nouvelle Orléans, un jeune homme a été convoqué dans l'obscurité d'une chambre d'hôtel pour écouter la plus étrange des histoires qui soit. Tandis que tourne le magnétophone, son mystérieux interlocuteur raconte sa vie, sa vie de vampire.
San Francisco de nos jours, Daniel Malloy (Christian Slater), journaliste, écoute les confessions de Louis (Brad Pitt) qui prétend être un vampire. Pendant des heures, celui-ci va lui faire le récit incroyable de sa vie, de son pacte avec Lestat (Tom Cruise) ou encore de ces rencontres vécut avec d’autres vampires comme Claudia ( Kristen Dunst) et Armand ( Antonio Banderas). Tout commence en 1791 où Louis, un jeune homme de 24 ans et maître d'une plantation, souhaite mourir après la mort de sa femme et de son enfant lors de l'accouchement. Cherchant la mort, il la trouve sous la forme de Lestat (Tom Cruise). Ce dernier lui donne alors dans un ultime baiser la possibilité de mourir, ou bien de "renaître" et de partager son existence...
Mais ce n'est pas une vie pleine de bonheur qui lui est raconté, mais la vie d'un être qui, voué à l'obscurité, doit tuer d'autres hommes pour pouvoir vivre et dont la conscience est lourde.
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Louis a été créé par Lestat en Louisiane, en 1791. Il est le plus humain de tous les vampires, refusant de prendre la vie des hommes et se nourrissant la plupart du temps d'animaux. Il sera cependant responsable involontairement de la création du vampire enfant Claudia, et partira avec elle en Europe à la recherche d'autres vampires. Louis créera aussi Madeleine pour tenir compagnie à Claudia. Après la mort tragique de ces dernières, il rentrera à la Nouvelle Orléans, et deux siècles plus tard, retrouvera Lestat, laissé pour mort avant son départ pour l'Europe.
Lestat a offert le don ténébreux à Louis, et fait de ce dernier son apprenti compagnon. Cependant le caractère de Louis sur sa condition de vampire amène les 2 personnages à de violentes disputes. Lestat aime les femmes et s'amuser, et il profite en effet pleinement de sa condition de vampire pour assouvir ses envies, sans se préoccuper du reste. Il apparaît comme le négatif de Louis.
Claudia fut créée par Lestat après que Louis ait bu son sang. Orpheline, elle accompagna Louis et Lestat durant des décennies. Supportant trés mal sa condition de vampire enfant, elle tenta deux fois de tuer Lestat. Elle mourut à Paris avec Madeleine, la compagne que Louis avait créé pour lui tenir compagnie, victime des "enfants des ténèbres",qui les exposèrent dans un puit aux rayons du soleil.
Armand semble être un ancient vampire. Il vit à Paris, à la tête d'une colonie de vampires nommée "les enfants des ténèbres", et donnent des réprésentations de théatre. Il y rencontra Louis mais entretient avec lui des relations difficiles. Il le sauvera néanmoins d'une mort tragique des griffes de ses compagnons, responsables de la mort de Claudia et Madeleine.
À San Francisco, de nos jours, le journaliste Malloy interviewe un étrange inconnu. L’homme en question, Louis, affirme être un vampire…
1791. Depuis le décès de son épouse et de son enfant lors de l’accouchement, Louis, un jeune homme de 24 ans, et maître d’une plantation en Louisiane, n’aspire plus qu’à les rejoindre dans la mort. En attendant ce jour, il tente d’oublier dans l’alcool et le jeu son chagrin. Un soir de débauche, la mort vient à sa rencontre sous la forme d’un vampire, Lestat. Ce dernier lui plante ses canines dans le cou et lui donne le choix : mourir de cette morsure ou devenir à son tours un vampire. Ayant gardé une infime envie de vivre, Louis opte pour la seconde solution. Louis découvre tout d’abord avec merveille ses facultés de vampire, mais bien vite il déchante sur le prix à en payer.
En effet, tandis que Lestat se livre sans remords à ses activités vampiriques, Louis répugne à se nourrir de sang humain, préférant consommer des rats ou des chiens. Face à la rébellion de ses serviteurs, qui voient dans son comportement bizarre les signes manifestes du vaudou, il finit par mettre le feu à sa plantation et se retrouve avec Lestat à la Nouvelle-Orléans, où sévit une épidémie de peste. Une nuit, Louis rencontre Claudia, une petite orpheline. Subjugué par sa beauté angélique, il ne peut résister au désir de la mordre. Pour «sauver» la fillette, Lestat lui fait boire du sang, la transformant ainsi en vampire. Dès lors, Claudia pratique avec enthousiasme, accumulant les dépouilles exsangues sur son chemin. Elle finit cependant par réaliser que, par la faute de Lestat, elle restera une enfant pour l’éternité. Afin de se venger, elle lui fait boire du sang de cadavre, ce qui l’empoisonne. Elle en profite pour l’égorger et, avec l’aide de Louis, jette son corps dans un bayou. Lestat survit néanmoins et, afin de lui échapper, Louis et Claudia embarquent précipitamment pour l’Europe.
En 1870, à Paris, ils font la connaissance d’une communauté de vampires, « les enfants des ténèbres », qui donnent devant un public captivé de sanglantes représentations où s’illustrent leur chef Armand et l’extravagant Santiago. Pour les punir de s’être attaqués à l’un des leurs, la communauté exige que Claudia soit exposée aux rayons du soleil et Louis emmuré. Claudia est réduite en cendres, mais Louis, délivré par Armand, se venge en exterminant Santiago et les autres vampires de la communauté.
En 1988, à la Nouvelle-Orléans, Louis retrouve Lestat dans un piteux état et incapable de s’adapter au monde moderne.
Fasciné, Malloy demande à devenir vampire afin de pouvoir à son tours vivre et voir au travers des époques. Incompris, Louis refuse violemment et disparaît. Térrorisé Malloy prend la fuite. Mais sur le siège arrière de sa voiture apparaît Lestat, ravi de se faire un nouveau compagnon…
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